Il a été créé en juin 1985 par Hayao Miyazaki et Isao Takahata, et par la compagnie Tokuma Shoten, éditrice du magazine sur l'animation, Animage. En pratique l'équipe du studio Ghibli existait déjà lors de la création du film Nausicaä de la vallée du vent, en 1983.
La particularité de ce studio est de se concentrer sur les longs métrages d'animation, dans un pays où ce sont surtout les séries TV et les OAV qui sont favorisées. On note aussi une grande exigence concernant la qualité des films produits, aussi bien la qualité technique, avec la beauté des dessins et de l'animation, que la qualité scénaristique, alors qu'elle est souvent médiocre chez d'autres studios, dans le but de réduire les coûts.
Dans les premières années, seuls les deux réalisateurs à l'origine de la création du studio réalisent leurs films, mais peu à peu, ils laissent la chance à des auteurs plus jeunes, comme Tomomi Mochizuki et surtout Yoshifumi Kondō. Ce dernier était considéré comme le successeur de Miyazaki, mais il meurt prématurément en janvier 1998. Miyazaki, qui pensait prendre sa retraite, revient alors sur sa décision et poursuit sa carrière.
On note dans beaucoup de films produits par ce studio une valorisation des principes de l'écologie, une volonté de voir l'homme et la nature vivre en harmonie.
Le 23 juillet 1996, The Walt Disney Company a obtenu l'exclusivité des droits de distribution à l'étranger des films du studio Ghibli. À l'origine, sa filiale Buena Vista Distributionavait choisi de distribuer en France un film du studio Ghibli tous les six mois, et de ne les sortir en DVD qu'après leur exploitation en salle. Mais les plannings ont parfois changé et leur sortie au cinéma a pu être espacée de plus d'un an. De plus, Buena Vista France a décidé de sortir plusieurs films directement en DVD. Aux États-Unis, les films antérieurs à 1997 ont tous été diffusés directement en DVD. Certains sont actuellement introuvables en édition DVD française. Le 5 juin 2012, le porte-parole de la compagnie new-yorkaise GKIDS annonce avoir obtenu les droits de distribution nord-américains pour La Colline aux coquelicots, long-métrage sorti en 2011 au Japon.
Une rumeur se diffuse le 3 août 2014 sur des sites anglophones et est reprise en France, annonçant l'arrêt de la production de long-métrages. Cependant elle semble pour le moment infondée et basée sur une erreur de traduction d'une interview de Toshio Suzuki, le producteur. Suzuki évoque une "pause", une "reconstruction" et une "restructuration", ce qui pourrait signifier une réorganisation et un recentrage des activités du Studio.