L'Akatsuki fut fondé par Yahiko durant la Troisième Grande Guerre Shinobi. Elle était alors composée de shinobis d'Ame désireux d'apporter la paix au Pays de la Pluie, qui était à l'époque un gigantesque champ de bataille, étant donné sa position au carrefour des Grandes Nations. L'objectif originel de l'organisation était d'apporter son soutien à Nagato pour établir une paix durable, cependant le charisme de Yahiko faisait de lui, d'après Konan, le leader de facto. Madara Uchiwa prétendit être à l'origine de la création de l'organisation, ayant encouragé le projet à ses débuts.
Le groupe acquit une réputation au sein d'Ame et attira l'attention de Hanzou, le dirigeant de renom du village. Celui-ci, convaincu que l'organisation deviendrait une menace pour son règne, trompa Yahiko en lui promettant de faire d'eux les intermédiaires pour la paix entre Konoha, Iwa et Suna. Il les trahit avec le soutien de Danzou Shimura et sa Racine, prit Konan en otage et provoqua la mort de Yahiko. Après s'être lié au Gedo Mazo et avoir exterminé tous les ninjas présents, Nagato prit les rênes de l'organisation et déclencha une guerre civile, avant d'assassiner Hanzou et tous ses proches. Il remporta la victoire et devint le dirigeant d'Ame.
Suite à la Troisième Grande Guerre Shinobi, Akatsuki se transforma en groupe de mercenaires, Nagato suivant les nouvelles directives de Madara, alors collaborateur et bienfaiteur de l'organisateur. Durant cette période de paix, les grands pays se mirent d'accord pour stopper leur course à l'armement à l'exception de Kumo qui ne respecta pas le pacte et continua sa militarisation, forçant les autres à recourir aux services de l'Akatsuki (assassinats, espionnage...). La formation de la nouvelle Akatsuki constituée de criminels déserteurs se déroula certainement àKiri, étant donné la manipulation du Yondaime Mizukage Yagura par Madara, qui était en réalité le Mizukage officieux, restant dans l'ombre. Akatsuki commença alors la chasse aux Bijuu, se mettant ainsi à dos les pays qui quémandaient autrefois leurs services.
Sasori faisait à l'origine équipe avec Orochimaru. Quant à Kakuzu, il lui fut attribué un certain nombre de partenaires, qu'il tua les uns après les autres dans ses accès de pulsions meurtrières. C'est pour cette raison que son dernier binôme fut Hidan, qui ne pouvait être tué. Lorsqu'Itachi Uchiwa rejoignit l'organisation, Orochimaru tenta de s'emparer du Sharingan. Son échec le conduisit à quitter le groupe. Deidara fut choisi pour le remplacer (suite à un enrôlement forcé qui le poussa à haïr Itachi) et s'associa à Sasori.
Peu après le retour de Naruto à Konoha, l'Akatsuki envoya Sasori et Deidara capturer Gaara, le Kazekage Jinchuuriki d'Ichibi. Malgré la capture de l'hôte par Deidara et l'extraction duBijuu, la mission se solda par la mort de Sasori. Madara, caché derrière le personnage intentionnellement ridicule de Tobi, le remplaça au sein même de l'organisation. Après la capture de Nibi etSanbi, Hidan et Kakuzu furent vaincus par des shinobis de Konoha. Peu après la capture de Yonbi, Deidara se fit exploser à l'issue de son affrontement contre Sasuke Uchiwa. La mort d'Itachi survint peu après, succombant au terme de son combat l'opposant à son petit frère. Madara convaincquit rapidement celui-ci de se joindre à eux. Bien que l'Akatsuki ait perdu cinq membres, Madara déclara qu'ils avaient chacun joué leur rôle dans l'entreprise de l'organisation. Cependant, cette chute des effectifs les força à accélérer leurs plans.
Pain et Konan se rendèrent à Konoha pour capturer Kyubi. Konoha fut détruit, mais la mission fut un échec: Nagato mourrut et Konan quitta l'Akatsuki. De leur côté, Sasuke et son équipe Takase chargea de la capture de Hachibi, mais là encore, la mission ne fut pas une réussite, malgré les apparences. Les actions de l'Akatsuki finirent par provoquer un désir urgent de riposte armée des puissances shinobi: le Sommet des Cinq Kages se tint. Madara, souhaitant forcer la situation à avancer, s'invita au sommet et déclara la guerre aux Cinq Grand Pays, en précisant qu'il avait l'intention d'utiliser contre eux la puissance des sept Bijûs capturés par l'Akatsuki. L'Alliance Shinobi se forma pour le contrer, c'est alors que débuta la Quatrième Grandes Guerre Shinobi.
Kisame Hochigaki s'infiltra à Kumo pour rassembler des informations utiles à l'Akatsuki sur l'Alliance. Il se retrouva au même endroit que les deux Jinchûrikis restants. Découvert, il se suicida afin d'éviter l'interrogatoire, cependant il parvint avant de mourir à faire parvenir à Madara les informations qu'il avait recueillies. Dans le même temps, Madara se rendit à Ame pour récupérer le Rinnegan de Nagato. Il blessa grievement Konan, celle-ci s'étant dressée contre lui. Kabuto Yakushi devint le nouvel allié de l'Akatsuki. Il kidnappa Yamato, qui lui permit de renforcer une Armée de 100 000 Zetsu. Après avoir ressuscité nombre de shinobis de renom par Edo Tensei
Chronologie
Avant le début de l'histoire, fondation du groupe par Obito Uchiwa, manipulant Yahiko. Le groupe est composé de Nagato, Yahiko, Konan et leurs compagnons d’Ame.
Suicide de Yahiko suite à un piège combiné de Hanzô et Danzô ; Nagato prend la tête du groupe.
Les compagnons d’Ame de Nagato et Konan disparaissent dans des circonstances inconnues ; Nagato crée Pain.
Zetsu et Kakuzu sont entrés dans l'association à un moment inconnu avant le début du manga.
Kisame Hoshigaki est rentré dans l'association suite au coup d'État manqué des Sept épéistes de Kiri à un moment inconnu avant le début du manga.
Sasori est rentré dans l'association suite à sa désertion de Suna survenue une vingtaine d'années avant le début de la seconde partie.
Orochimaru est rentré dans l'association suite à sa désertion de Konoha, une dizaine d'années avant le début du manga.
Itachi est rentré dans l'association suite à sa désertion de Konoha et suite au massacre du clan Uchiwa, quelques années avant le début du manga.
Orochimaru a quitté l'association suite à une confrontation avec Itachi 7 ans avant la fin de la 1re partie.
Deidara a été recruté suite à la défection d'Orochimaru pour le remplacer en tant que binôme de Sasori.
Hidan est rentré avant-dernier avant Tobi.
Mort de Sasori au début de la seconde partie, suite à son combat contre Sakura et Chiyo.
Entrée officielle de Tobi en remplacement de Sasori.
Mort de Kakuzu et neutralisation de Hidan durant la seconde partie suite à une confrontation contre divers ninjas de Konoha.
Suicide de Deidara suite à son combat contre Sasuke.
Mort programmée d'Itachi suite à son combat contre Sasuke.
Récupération de l'équipe Hebi par Madara (équipe qui sera ensuite renommée Taka).
Suicide de Pain, et défection de Konan, suite à l'assaut contre Konoha.
Défection de l'équipe Taka suite à l'échec de la prise de Killer Bee.
Nouvelle récupération de Taka de la part de Madara.
Madara déclare la 4e grande guerre ninja face au Conseil des cinq Kages.
Infiltration de Kisame à Kumo après avoir fait croire à sa mort à l'issue de son combat contre Killer Bee, assisté du 4e Raikage.
Invocation de Sasori, Deidara, Kakuzu, Itachi et Nagato grâce à la technique de la « Réincarnation des âmes » par Kabuto qui se joint aux forces d’Akatsuki.
Suicide apparent de Kisame après sa capture par Konoha et Kumo.
Madara tue Konan et récupère le Rinnegan sur la dépouille de Nagato.
Sasori, Deidara, Kakuzu et Nagato sont scellés lors des combats de la 4e grande guerre ninja.Itachi se libère de l’emprise de son invocateur et part à sa recherche pour le vaincre.
On remarquera que le terme de suicide est ici ambigu, allant de la passivité de Sasori qui se laisse abattre par une attaque de Chiyo, à la fureur de Deidara qui tente d'emporter Sasuke dans la tombe, en passant par Yahiko et Kisame qui se donnent la mort plus ou moins directement, sans oublier Itachi qui tombe face à Sasuke selon ses propres vœux.